John Fante nasce l'8 aprile del 1909 a Denver, in Colorado, figlio di Nicola Fante, di origini abruzzesi, e di Mary, di origini lucane. Frequenta diverse scuole cattoliche a Boulder, prima di iscriversi alla University of Colorado, che però lascia nel 1929 per trasferirsi in California e concentrarsi sulla scrittura. John

Fante inizia a scrivere dei luoghi e delle persone in cui si imbatte, da Wilmington a Manhattan Beach, da Long Beach al distretto Bunker Hill di Los Angeles. Così vengono pubblicate le sue prime storie, mentre sua madre e i suoi fratelli si trasferiscono vicino a lui, a Roseville.

Dopo numerosi tentativi di scarso successo di pubblicare i suoi racconti su "The American Mercury", celebre rivista letteraria, Fante riesce a far accettare la sua storia "Altar Boy" dall'editor del magazine, H. L. Mencken, che gli invia una lettera che recita così:
 
"Caro sig. Fante, cos'ha contro lo scrivere a macchina? Se trascriverà il suo manoscritto a macchina sarò contento di acquistarlo".
Da quel momento John Fante intraprende a tutti gli effetti la carriera di scrittore.
 
La fama iniziale e la saga di Arturo Bandini
Arrivando alla fama soprattutto grazie ad "Ask the Dust", "Chiedi alla polvere", romanzo semi-autobiografico che attualmente è ritenuto il terzo capitolo della cosiddetta "Saga di Arturo Bandini", presente come alter ego dell'autore in quattro romanzi: "Wait Until Spring, Bandini" ("Aspetta primavera, Bandini"), del 1938; "The Road to Los Angeles" (in realtà scritta prima di "Wait Until Spring, Bandini", anche se verrà pubblicato solo nel 1985, due anni dopo la morte di John Fante); il già citato "Ask the Dusk"; e infine "Dreams from Bunker Hill" ("Sogni di Bunker Hill"), che vedrà la luce negli anni Ottanta.
 
Durante la Seconda Guerra Mondiale
Fante usa Arturo Bandini come suo alter ego un po' come Charles Bukowski farà con il suo personaggio Henry Chinaski, e lo stesso Bukowski sarà fortemente influenzato dall'opera di Fante. Durante la Seconda Guerra Mondiale, però, John deve fare i conti con un momento di blocco creativo: un po' perché è impegnato in qualità di collaboratore per i servizi di informazione, e un po' perché la famiglia assorbe gran parte del suo tempo (nel 1937 sposa Joyce Smart, che gli darà ben quattro figli).
 
"Il narratore più maledetto d'America". (Charles Bukowski, parlando di John Fante)
 
Gli anni '50 e '60
Negli anni Cinquanta, John Fante pubblica "Full of Life", da cui verrà tratto un film omonimo, con protagonisti Richard Conte e Judy Holliday, che contribuisce a scrivere e che gli vale una nomination ai WGA Awards del 1957 per la categoria Best Written American Comedy (commedia americana meglio scritta).
 
Nel 1962, invece, partecipa alla sceneggiatura di "Walk on the Wild Side", con Jane Fonda, film ispirato al romanzo di Nelson Algren. Nel corso della sua vita Fante lavora per il cinema diverse volte: se già nel 1935 aveva firmato il soggetto di "Dinky", film di Howard Bretherton e D. Ross Lederman, e nel 1940 quello di "The Golden Fleecing", per la regia di Leslie Fenton, nel 1956 era stata la volta di "Jeann Eagles" (titolo italiano, "Un solo grande amore"), di George Sidney, seguito quattro anni più tardi da "Il re di Poggioreale", di Duilio Coletti.
 
Nel 1962 John Fante scrive anche la sceneggiatura di "The Reclutant Saint" ("Cronache di un convento"), dello stesso regista di "Walk on the Wild Side"; quindi, tra il 1963 e il 1964 sceneggia "My Six Lovers" ("I miei sei amori") di Gower Champion e un episodio del telefilm "The Richard Boone Show" intitolato "Capitain Al Sanchez".
 
Nella seconda metà degli anni Sessanta, inoltre, partecipa alla sceneggiatura del film di John Berry "Maya" e del film di Don Taylor "Something for a Lonely Man".
 
Gli anni '70 e '80
Dopo essersi ammalato di diabete, nel 1977 l'autore americano pubblica un nuovo romanzo, intitolato "The Brotherhood of the Grape" ("La confraternita dell'uva").
 
Un anno più tardi ha l'occasione di conoscere Charles Bukowski, che dichiara di ritenerlo lo scrittore migliore che abbia mai letto, il suo dio e il narratore americano più maledetto. Lo stesso Bukowski gli domanda l'autorizzazione per scrivere una prefazione di una ristampa di "Chiedi alla polvere", per poi minacciare la Black Sparrow Books, la casa editrice da cui le opere di Fante avrebbero dovuto essere ristampate, di non consegnare loro il suo nuovo romanzo.
 
Tra la fine degli anni Settanta e l'inizio degli anni Ottanta, quindi, Fante assiste a una nuova pubblicazione dei suoi scritti, e ritrova una speranza che la cecità causata dal diabete gli aveva tolto.
 
Gli ultimi anni
In effetti, le sue condizioni di salute peggiorano sempre di più. E' costretto a subire l'amputazione di tutte e due le gambe. Detta alla moglie "Sogni di Bunker Hill", conclusione della saga di Arturo Bandini.
 
John Fante muore l'8 maggio del 1983 in un sobborgo di Los Angeles, Woodland Hills, in una stanza della clinica Motion Picture and Television Country House, lasciando un gran numero di inediti che negli anni e nei decenni successivi saranno progressivamente riscoperti.

Nel 1987 a John Fante viene assegnato un premio postumo dal PEN americano, mentre due anni più tardi è distribuito al cinema il film "Aspetta primavera, Bandini". Del 2006 è il film "Chiedi alla polvere" (Ask the Dust), diretto da Robert Towne, con protagonisti Colin Farrell e Salma Hayek.